Estudia en la Universidad de Carolina del Sur y luego en Nueva York (1947-49). Movilizado a Japón en la Segunda Guerra Mundial, regresa a esta ciudad en 1952, donde trabaja como escaparatista. Junto a Robert Rauschenberg es considerado precursor del arte pop. Su primera exposición, en la conocida Galería Leo Castelli de la Gran Manzana, causa un importante escándalo para la época. Pronto empieza a fijar objetos en sus telas y realiza esculturas en bronce cuidadosamente pintadas. Entre 1955 y 1958 pinta sus primeras banderas y dianas -elementos recurrentes de su trabajo-, en los que retorna a la figuración, pasando luego a ser también constantes los mapas, números y letras, con un planteamiento estético cada vez más lejano a la ilusión pictórica clásica. Johns da un paso más en la afirmación, muy común en el arte del siglo XX, de considerar la obra de arte como una realidad en sí misma.